Paardenhaarworm manipuleert bidsprinkhaan met diens eigen genen

Bidsprinkhaan Tenodera angustipennis is gastheer van paardenhaarwormen

Paardenhaarwormen, die als larve parasitair leven in verschillende insecten, drijven hun gastheer tot zelfmoord. Tappei Mishina en collega’s vroegen zich af hoe ze aan de middelen komen om dat voor elkaar te krijgen.

Een sterk en gruwelijk voorbeeld van parasieten die hun gastheer manipuleren vormen paardenhaarwormen. Als larven leven ze in onder meer krekels, sprinkhanen en bidsprinkhanen, maar als volwassen wormen leven ze vrij in water. Om daar te geraken, brengen ze hun ongelukkige gastheer tot een zelfdestructieve daad: hij springt in het water. Paardenhaarwormen kunnen het gedrag van hun gastheer zo ingrijpend ontregelen dankzij genen die ze van hem hebben opgepikt, tonen Tappei Mishina en collega’s aan.

In het water paren volwassen paardenhaarwormen (Nematomorpha) in een kluwen van mannetjes en vrouwtjes; ze worden daarom ook wel gordiaanse wormen genoemd. De vrouwtjes leggen vervolgens eitjes waaruit microscopisch kleine larven komen. Om zich verder te kunnen ontwikkelen moeten die naar gastheer-insecten die op het droge leven. De gastheren kunnen de larfjes direct met hun voedsel binnenkrijgen of via een ‘transporteur’ zoals een eendagsvlieg. Dit insect komt als larve in het water met paardenhaarworm-larven in aanraking, vliegt als volwassen eendagsvlieg uit en kan dan worden gepakt door een gastheer-insect, dat zo met een parasitaire paardenhaarworm-larve geïnfecteerd raakt.

Horror

En dan begint een horrorverhaal. De paardenhaarworm-larve groeit uit tot een uiterst dunne worm die een aantal keer de lengte van de gastheer kan bereiken. Tegen de tijd dat de parasiet rijp is, dwingt hij zijn gastheer tot onnatuurlijk gedrag, waarmee die niet meer baas is over zichzelf. Hij begint te dwalen totdat hij op water stuit. Dan gaat hij erin, vaak met de dood tot gevolg. Als hij het overleeft, is hij onvruchtbaar.

Chordodes paardenhaarworm is langer dan zijn gastheer

Maar de worm is in zijn element. Hij kronkelt uit het insectenlijf en gaat op zoek naar soortgenoten. Als de gastheer in het water wordt aangevallen door een roofzuchtig waterbeestje voordat de worm eruit is, dan komt die versneld naar buiten. En mocht de gastheer door een vis of kikker worden ingeslikt, dan weet de worm ook nog uit die vis of kikker te ontsnappen.

Hoe kunnen paardenhaarwormen het gedrag van hun gastheren, waar ze evolutionair gezien ver van af staan, zo ingrijpend manipuleren, vroeg Mishina zich af.

Zijn onderzoek aan de bidsprinkhaan Tenodera angustipennis en de paardenhaarworm Chordodes fukuii laat zien dat de worm zich de biochemie van zijn gastheer letterlijk heeft eigengemaakt.

Expressiepatroon

De onderzoekers gingen allereerst na welke genen in de paardenhaarworm en in het brein van de bidsprinkhaan geactiveerd of juist uitgeschakeld zijn, en hoe dat patroon verandert tijdens de manipulatie. Ze constateerden dat alleen bij de worm het expressiepatroon verandert: tijdens manipulatie worden vele genen afgelezen om tot eiwit te worden vertaald die eerst inactief waren, terwijl andere genen juist worden uitgezet. De worm produceert eiwitten om het brein van de bidsprinkhaan te beïnvloeden, is de conclusie.

Vervolgens vergeleken ze genen van Chordodes-soorten met gegevens van bekende genen en eiwitten die zijn opgeslagen in databanken. Dat leverde een verrassend resultaat op: ruim 1400 genen van de parasieten komen sterk overeen met genen van bidsprinkhanen. Het zijn vooral deze genen die tijdens manipulatie van expressie veranderen; de meeste worden sterker geactiveerd, andere onderdrukt. Andere paardenhaarwormen dan Chordodes-soorten, die andere gastheren hebben, bezitten deze bidsprinkhaan-genen niet.

Overdracht van genen

Het lijkt erop dat Chordodes in de loop van zijn evolutionaire geschiedenis genen van zijn gastheren, bidsprinkhanen, heeft opgepikt, en niet zo’n beetje ook. Dat gebeurde niet een keer, maar vele malen. Het is niet gek dat de eiwitten waar deze genen voor coderen iets teweegbrengen in bidsprinkhanen.

Genoverdracht van dier op dier: dat is een bijzonder en, voor zover we weten, heel zeldzaam verschijnsel. Wie weet speelt het in andere gevallen van gastheermanipulatie ook een rol, opperen de onderzoekers.

Willy van Strien

Foto’s: ©Takuya Sato
Groot: bidsprinkhaan Tenodera angustipennis
Klein: bidsprinkhaan Tenodera angustipennis en Chordodes-paardenhaarworm

Een griezelfilmpje over paardenhaarwormen op YouTube

Bronnen:
Mishina, T., M-C. Chiu, Y. Hashiguchi, S. Oishi, A. Sasaki, R. Okada, H. Uchiyama, T. Sasaki, M. Sakura, H. Takeshima & T. Sato, 2023. Massive horizontal gene transfer and the evolution of nematomorph-driven behavioral manipulation of mantids. Current Biology, 19 oktober online. Doi: 10.1016/j.cub.2023.09.052
Sánchez, M.I., F. Ponton, D. Missé, D.P. Hughes & F. Thomas, 2008. Hairworm response to notonectid attacks. Animal Behaviour 75: 823-826. Doi: 10.1016/j.anbehav.2007.07.002
Ponton, F., C. Lebarbenchon, T. Lefèvre, D.G. Biron, D. Duneau, D.P. Hughes & F. Thomas, 2006. Parasite survives predation on its host. Nature 440: 756. Doi: 10.1038/440776a
Biron, D.G., L. Marché, F. Ponton, H.D. Loxdale, N. Galéotti, L. Renault, C. Joly & F. Thomas, 2005. Behavioural manipulation in a grasshopper harbouring hairworm: a proteomics approach. Proceedings of the Royal Society B 272: 2117-2126. Doi: 10.1098/rspb.2005.3213