Gehavende cicade verspreidt schimmelsporen via seks
Massospora-schimmels produceren stofjes die wij kennen als drugs, schrijven Greg Boyce en collega’s. Daarmee sturen ze het gedrag van cicaden waarin ze woekeren. Die ondergaan een gruwelijk lot.
De schimmel Massospora cicadina infecteert cicaden van het geslacht Magicicada en weet het gedrag van de insecten zo te manipuleren dat zij de schimmelsporen op soortgenoten overbrengen. Dat doen ze gruwelijk genoeg vooral door seksueel actief te blijven terwijl hun achterlijf al grotendeels is verwoest en veranderd in een schimmelmassa. Greg Boyce en collega’s proberen te achterhalen hoe de schimmel zijn naargeestige invloed uitoefent.
Magicicada-soorten, die leven in het oosten van Noord-Amerika, laten zich bijna nooit zien. Ze brengen hun leven grotendeels in de grond door als nimfen, de onvolwassen vorm. Slechts eens per zoveel jaar – er zijn soorten die er dertien en soorten die er zeventien jaar over doen – kruipen volgroeide nimfen de grond uit; dat gebeurt per soort en per gebied gelijktijdig en massaal. Ze vervellen tot volwassen cicaden die slechts vier tot zes weken te leven hebben. Ze paren en de vrouwtjes leggen hun eitjes op boomtakken. Jonge nimfen laten zich vallen en verdwijnen onder de grond.
De ongewone levenscyclus maakt het natuurlijke vijanden zoals vogels heel moeilijk om zich op volwassen cicaden te specialiseren. Ze zouden immers jarenlang geen slachtoffers kunnen vinden, en dan ineens, eenmaal in de dertien of zeventien jaar, een overdonderende hoeveelheid.
Maar de schimmel Massospora cicadina kan met de cyclus van de cicaden omgaan.
Paarpogingen
De sporen van deze schimmel rusten in de bodem totdat de nimfen naar boven komen, en dan infecteren ze die. Nadat de nimfen zijn verveld, woekert de schimmel in het achterlijf van de volwassen insecten. Uiteindelijk valt het achterste gedeelte, inclusief geslachtsdelen, af en wordt een schimmelmassa met sporen zichtbaar.
De zwaar gehavende cicaden proberen ondanks alles te paren, en zijn daarin fanatieker dan normaal. Dat is natuurlijk volkomen zinloos voor henzelf. Maar de schimmel profiteert, want de ongelukkige cicaden brengen tijdens de paarpogingen sporen over op andere volwassen cicaden.
In deze beestjes vormt de schimmel een tweede infectiestadium. Omdat de tijd voor de volwassen cicaden inmiddels bijna ten einde loopt, zit een derde besmettingsronde er niet meer in. De schimmel vormt in het tweede infectiestadium dan ook geen infectieve sporen, maar rustende sporen. Die vallen op de bodem, waar ze wachten tot de volgende generatie cicaden verschijnt.
Mannetjes biseksueel
Eerder dit jaar beschreven John Cooley en collega’s afwijkend gedrag bij mannetjes die in de eerste ronde, dus als nimf, geïnfecteerd zijn. Normaal zingen mannetjes in koor om vrouwtjes te lokken. Als een vrouwtje in de buurt van een mannetje komt en belangstelling heeft, maakt ze een klikkende vleugelbeweging die is afgestemd op zijn zang. Hij laat daarop complexere zang horen, zij antwoordt weer met een strak getimede klik, en er ontstaat een ‘duet’ terwijl de twee elkaar vinden.
Met schimmel geïnfecteerde mannetjes lokken vrouwtjes op dezelfde manier, maar daarnaast beantwoorden ze de zang van andere mannetjes met vrouwelijke vleugelklikken. Gevolg is dat niet alleen vrouwtjes, maar ook mannetjes op hen af komen – en besmet worden. De schimmelinfectie grijpt zo extra snel om zich heen.
Opvallend is dat alleen mannetjes met het eerste infectiestadium zich een vrouwelijke rol naast een mannelijke rol aanmeten. Mannetjes met een schimmelinfectie van het tweede stadium, waarin geen sporen ontstaan die andere dieren besmetten, vertonen geen vrouwelijk gedrag.
Stimulerend middel
Nu laat Greg Boyce zien hoe de schimmel ingrijpt in het gedrag van de cicaden. Onder de stoffen die de schimmel in het achterlijf van de cicade maakt is cathinon. Dat is bekend als de werkzame stof in qat, die vrijkomt bij kauwen op bladeren van de plant qat, Catha edulis. Het is verrassend dat een plant en een schimmel deze stof delen. De stof is verwant aan amfetamine, oftewel speed, een stimulerende drug, en werkt in op de communicatie tussen zenuwcellen. Kennelijk resulteert dat bij mannetjes-cicaden in abnormaal, vrouwelijk gedrag.
In het eerste infectiestadium, als cicaden de sporen op soortgenoten kunnen overbrengen, maakt de schimmel meer van deze stimulerende stof aan dan in het tweede stadium. Het laat zien hoe gericht de schimmel zijn slachtoffers manipuleert.
Een andere Massospora-schimmelsoort infecteert cicaden met een jaarlijkse cyclus (Platypedia-soorten), en ook deze schimmel stuurt het seksuele gedrag van zijn slachtoffers bij, ontdekten Boyce en collega’s. Hij produceert psilocybine, een hallucinogene stof die bekend is van bepaalde paddenstoelen (paddo’s), waaronder het puntig kaalkopje. Ook al een opmerkelijke vondst, want de schimmel is niet aan deze paddenstoelen verwant.
Willy van Strien
Dit is een bewerking van een stuk dat ik eerder dit jaar schreef voor Bionieuws
Foto: Magicicada septendecim. Judy Gallagher( Wikimedia Commons, Creative Commons CC BY 2.0)
Bronnen:
Boyce, G.R., E. Gluck-Thaler, J.C. Slot, J.E. Stajich, W.J. Davis, T.Y. James, J.R. Cooley, D.G. Panaccione, J. Eilenberg, H.H. De Fine Licht, A.M. Macias, M.C. Berger, K.L. Wickert, C.M. Stauder, E.J. Spahr, M.D. Maust, A.M. Metheny, C. Simon, G. Kritsky, K.T. Hodge, R.A. Humber, T. Gullion, D.P.G. Short, T. Kijimoto, D. Mozgai, N. Arguedas & M.T. Kasson, 2018. Discovery of psychoactive plant and mushroom alkaloids in ancient fungal cicada pathogens. BioRxiv preprint, 24 juli. Doi: 10.1101/375105
Cooley, J.R., D.C. Marshall & K.B.R. Hill, 2018. A specialized fungal parasite (Massospora cicadina) hijacks the sexual signals of periodical cicadas (Hemiptera: Cicadidae: Magicicada). Scientific Reports 8: 1432. Doi: 10.1038/s41598-018-19813-0
Cooley, J.R. & D.C. Marshall, 2001. Sexual signaling in periodical cicadas, Magicicada spp. (Hemiptera: Cicadidae). Behaviour 138, 827-855. Doi: 10.1163/156853901753172674