Het was zo eenvoudig begonnen

Evolutie en Biodiversiteit

Pagina 9 van 43

Mannetjes die op vrouwen parasiteren

Diepzeehengelvissen hebben sterk afwijkend afweersysteem

Bij sommige diepzeehengelvissen leven mannetjes parasitair op vrouwtjes

Aan de al bekende eigenaardigheden van diepzeehengelvissen voegen Jeremy Swann en collega’s een nieuwe toe: sommige soorten missen een belangrijk deel van het afweersysteem. Dat gaat samen met een unieke parasitaire levenswijze van mannetjes.

Er bestaan vreemde dieren. Er zijn heel vreemde dieren. En je hebt extreem rare snuiters. Tot de laatste groep kunnen we zeker de diepzeehengelvissen rekenen.

Zij vormen binnen de vinarmigen (Lophiiformes) een groep van ruim 160 soorten, de Ceratioidea, die zich, zoals de naam aangeeft, hebben gespecialiseerd op een leven in de volslagen duisternis van de diepzee. Daar zijn voedsel en partners uitermate schaars. Dat verklaart een aantal eigenaardigheden die van deze vissen bekend zijn. Nu blijkt dat ze ook nog een sterk afwijkend afweersysteem hebben, melden Jeremy Swann en collega’s.

Hengel met lampje

Diepzeehengelvissen beginnen hun leven vrij normaal; ze verblijven als eitjes en larven aan de oppervlakte van het water. Maar als ze zich tot jonge visjes hebben ontwikkeld, verandert dat. De vrouwen groeien uit tot een flink formaat, de mannetjes blijven klein.

Hoe groter een vrouw wordt, hoe meer eitjes ze kan produceren. En dus gaat een jong vrouwtje groeien. Ze moet goed eten, en op haar menu staan allerlei prooidieren. Om die te vangen, beschikt ze over een hengel die op haar rug groeit; het is een gemodificeerde voorste rugvin. Aan het uiteinde ervan zit lokaas: een bolletje waarin bacteriën leven die licht maken door een chemische reactie uit te voeren. Het is een vorm van samenwerking, waarbij de bacteriën kost en inwoning krijgen in ruil voor lichtproductie.

De hengelaarsters kunnen hun lichtje laten knipperen en dansen. Het lampje lijkt op een bewegend diertje. Echte dieren zien er een lekker hapje in en komen eropaf. En dan slokt een hengelvis een grote hoeveelheid water op, inclusief prooi. Daar kan ze met een beetje geluk weer een tijd mee toe.

De vrouwen, plomp en met een enorme kop en bek vol scherpe tanden, zijn niet moeders mooiste. Goede zwemmers zijn het niet; ze drijven wat rond, in afwachting van prooien die toevallig langskomen.

Hechte verbintenis

Als mannetjes het larvale stadium achter de rug hebben, slaan ze een heel andere richting in. Groeien doen ze dan niet meer; ze kunnen niet eens eten. Hun enige doel is om in de lege diepzee een vrouw te vinden. Ze zwemmen dan ook voortdurend rond. Jonge vrouwtjes hebben, naast het lampje aan hun hengel, ook twee lichtgevende organen op hun rug. Misschien dat de dwergmannetjes, die grote ogen hebben, hen daardoor kunnen vinden. Als ze geluk hebben, ontmoeten ze een partner voordat ze door hun reserves heen zijn.

Bij een ontmoeting bijt hij zich met scherpe tandjes aan haar vast. Als zij eraan toe is om eitjes los te laten, is hij klaar om ze te bevruchten. Mannetjes en vrouwen worden pas seksueel rijp als ze een partner hebben. Gezien de schaarste aan soortgenoten is dat logisch: pas na paarvorming is zeker dat eitjes en zaad met elkaar in contact kunnen komen.

Spermazakje

Bij sommige diepzeehengelvissen is de verbintenis tussen vrouw en mannetje tijdelijk; na gedane zaken maakt hij zich weer los.

Maar bij andere soorten hechten mannetjes zich voorgoed aan een vrouw. Dat zijn de meest bizarre soorten, want de twee partners vergroeien met elkaar. Zo kan het mannetje overleven. De huidweefsels versmelten, de bloedvatstelsels raken op elkaar aangesloten. Hij wordt een ‘seksuele parasiet’, niet veel meer dan een spermaproducerend zakje dat leeft van voedingsstoffen die hij aan haar ontleent. Dit seksueel parasitisme is een unieke manier van voortplanten; het komt alleen bij diepzeehengelvissen voor.

Het wordt parasitisme genoemd, maar het is ook te beschouwen als een vorm van wederkerige hulp. Hij levert immers sperma in ruil voor voedingsstoffen.

De best bekende soort is Ceratias holboelli; die is tevens de grootste, met de meest uiteenlopende formaten van mannetje en vrouw. Een vrouw wordt ruim een meter lang (inclusief staart), zestig keer zo groot als een vrij levend mannetje. De verbintenis van een paar is voorgoed. Eenmaal vastgehecht aan haar buik, groeit hij uit tot maximaal 20 centimeter. Een vrouw draagt hooguit één parasitair mannetje.

Een andere soort met permanente aanhechting is Cryptopsaras couesii; daar kunnen meerdere mannetjes aan één vrouw hechten, maximaal acht. Een vrouw wordt tot 30 centimeter lang, een vrij levend mannetje haalt drie centimeter.

Oeroud afweersysteem

Het is opmerkelijk dat het afweersysteem van vrouwen permanent aangehechte, parasitaire mannetjes met rust laat, realiseerden Swann en collega’s zich. Je zou verwachten dat het afweersysteem zulke mannetjes als niet-eigen herkent en afstoot. Maar dat gebeurt niet.

Kennelijk tolereert het afweersysteem de wel zeer intieme voortplantingswijze. Om te achterhalen hoe, onderzochten de biologen een aantal genen die essentieel zijn voor verschillende onderdelen van het afweersysteem. Ze namen vier soorten diepzeehengelvissen met tijdelijk aangehechte mannetjes onder de loep en zes soorten met permanent aangehechte, parasitaire  mannetjes, waaronder Cryptopsaras couesii. Ze vergeleken ze met een aantal soorten hengelvissen buiten de diepzee-groep, waarvan mannetjes zich niet aan vrouwen vastbijten.

Vissen hebben hetzelfde afweersysteem als andere gewervelde dieren; dat systeem is 500 miljoen jaar oud. Het bestaat uit enerzijds aangeboren, algemene afweerreacties en anderzijds specifieke afweer die zich opbouwt tegen indringers waar het systeem mee te maken krijgt. De onderzoekers richtten zich op de verworven, specifieke afweer.

Letaal

De resultaten waren verrassend: diepzeehengelvissen waar mannetjes als parasieten op vrouwen leven, missen belangrijke afweergenen. Hun specifieke afweer is voor een groot deel uitgeschakeld.

Bij twee van de onderzochte soorten, soorten waarbij vrouwen meer dan een mannetje bij zich kunnen hebben, is er zelfs vrijwel niets van het specifieke afweersysteem over. En dat is zeer vreemd, want dat volledige gebrek aan specifieke afweer is voor andere dieren letaal. De eerste de beste infectie zou dodelijk zijn. Ook in de diepzee leven microbiële ziekteverwekkers, dus diepzeehengelvissen moeten zich kunnen verweren. Ze hebben waarschijnlijk hun aangeboren afweer aangepast, denken de onderzoekers.

Uit eigen en ander onderzoek concluderen ze dat de gemeenschappelijke voorouder van de diepzeehengelvissen kleine, niet- parasitaire mannetjes kende die zich tijdelijk aan vrouwen hechtten. Een paar keer hebben van die voorouder afstammende soorten de overstap naar permanente aanhechting gemaakt en hun specifieke afweer goeddeels ontmanteld.

Het is onduidelijk wat er eerst gebeurde. Werden mannetjes parasitair, waardoor het noodzakelijk  werd om de specifieke afweer uit te schakelen? Of verloor het specifieke afweersysteem belangrijke onderdelen en maakte dat permanente aanhechting mogelijk?

De diepzeehengelvissen blijven raadselachtige wezens.

Willy van Strien

Tekening: Cryptopsaras couesii, vrouw met aanhechtend mannetje. Tony Ayling (Wikimedia Commons, Creative Commons CC BY-SA 1.0)

Bekijk een filmpje van diepzeehengelvis Caulophryne jordani (niet in dit onderzoek opgenomen): vrouw met permanent aangehecht mannetje

Bronnen:
Swann, J.B., S.J. Holland, M. Petersen, T.W. Pietsch, T. Boehm, 2020.  The immunogenetics of sexual parasitism. Science, 30 juli online. Doi: 10.1126/science.aaz9445
Fairbairn, D.J., 2013. Odd couples. Extraordinary differences between the sexes in the animal kingdom.  Princeton University Press, Princeton and Oxford, VS. ISBN 978-0-691-14196-1

Gelijkenis is treffend

Parasitaire Vidua-jongen foppen pleegouders met bijna perfecte mimicry

Het jong van een Vidua-soort bootst het jong van zijn gastouders goed na

Om niet op te vallen in het nest waarin ze clandestien opgroeien, bootsen Vidua-jongen de jongen van hun gastouders na. Dat lukt ze uitstekend, schrijven Gabriel Jamie en collega’s. Maar er zijn kleine afwijkingen.

Afrikaanse wida’s en staalvinken, Vidua-soorten, zijn broedparasieten zoals de koekoek. Ze leggen hun eieren in het nest van andere vogelsoorten, in dit geval prachtvinken, en laten de gastouders hun jongen grootbrengen. De Vidua-vinken kunnen dat niet zelf. Maar deze broedparasieten benadelen de gastgezinnen veel minder dan een koekoek, want jonge Vidua’s gooien geen andere jongen uit het nest. De gastouders verzorgen hun eigen jongen, maar hebben er ongewild een paar vreemde bij.

Die vreemde kleintjes moeten niet opvallen, anders krijgen de gefopte ouders het bedrog in de gaten. Het was al bekend dat Vidua-jongen op de jongen van hun gastouders lijken. Met speciale computersoftware laten Gabriel Jamie en collega’s nu zien hoe goed de mimicry geslaagd is.

Mooie bekkies

Dominicanerwida is een broedparasietEr zijn negentien Vidua-soorten. De mannetjes in hun broedkleed zijn mooie verschijningen; de vrouwtjes zijn onopvallend en moeilijk van elkaar te onderscheiden. Jamie nam drie soorten onder de loep: de Dominicanerwida (Vidua macroura), de breedstaartparadijswida (Vidua obtusa) en de purperstaalvink (Vidua purpurascens). Ze hebben elk één eigen gastoudersoort. Hij vergeleek de Vidua-jongen met die van hun respectievelijke gastouders en van een aantal andere soorten prachtvinken.

De jongen van prachtvinken (Estrildidae) hebben iets dat ongewoon is onder vogels: een opvallende bektekening die helemaal zichtbaar is als ze de snaveltjes opensperren. Elke soort prachtvink heeft zijn karakteristieke patroon, kleur en structuur.

De jongen van de broedparasieten hebben die karakteristieke bektekening nauwkeurig geïmiteerd, is de conclusie van het onderzoek. Uit een analyse met patroonherkenningsoftware blijkt dat het patroon hetzelfde is als dat van hun gastoudersoort. Ook de kleur komt mooi overeen. De Vidua-jongen bootsen bovendien de bedelroep en bedelhouding van hun pleegbroertjes en -zusjes goed na.

Inprenting

Eerder onderzoek, van Michael Sorenson, had laten zien dat de negentien soorten wida’s en staalvinken evolutionair veel jonger zijn dan hun gastheren. Het idee is dat hun gezamenlijke voorouder is overgestapt op een broedparasitaire levenswijze met een prachtvink als gastouder.

Daarna kon snel soortvorming optreden. Als een Vidua-vrouwtje namelijk eens haar eieren legt bij een andere gastheersoort, ontstaat een aparte, op die nieuwe gastheer gerichte groep. Want Vidua-jongen prenten zich het lied van hun pleegvader in; elke prachtvinksoort heeft zijn eigen karakteristieke lied. Als Vidua-mannetjes volwassen zijn, imiteren ze de zang van hun pleegvader en vrouwtjes worden daartoe aangetrokken. Vrouwtjes kiezen voor hun eieren bovendien een nest van de gastoudersoort waarbij ze opgroeiden. De groep wordt zo een nieuwe soort.

Vervolgens gaan de jongen steeds meer lijken op de jongen van de nieuwe gastouders door een evolutionair aanpassingsproces. Want hoe meer een jonge Vidua op de jongen van zijn gastouders lijkt, hoe groter de kans dat zij hem accepteren en verzorgen, zodat hij overleeft.

Overdrijven

En dat is dus wel gebleken: de gelijkenis tussen vreemde en eigen jongen in een geparasiteerd prachtvinkennest is inderdaad groot. Maar hij is net niet helemaal perfect. Er zijn kleine, maar consistente verschillen. Misschien kunnen de vreemde jongen hun nestgenoten (nog) niet volledig nabootsen. En ze doen het kennelijk goed genoeg: de gastouders accepteren hen.

Maar het kan zijn dat er niet voor niets afwijkingen zijn, schrijven de onderzoekers. Jongen van de Dominicanerwida, bijvoorbeeld, hebben stippen in de bek die net wat groter zijn dan bij de jongen van hun gastouder, het Sint-Helenafazantje (Estrilda astrild), en hun bedelroep is iets uitgerekt. Terwijl ze bedelen wapperen ze met een vleugeltje onder hun opengesperde bek; een eigen jong doet dat niet.

Kortom: deze Vidua-jongen overdrijven de bedelsignalen een beetje. En misschien trekken de gastouders hen daardoor wel voor. Een intrigerende gedachte.

Willy van Strien

Foto’s:
Groot: jong van Dominicanerwida, deel van bektekening is van buitenaf zichtbaar. ©Gabriel A. Jamie
Klein: Dominicanerwida, mannetje in broedkleed. Alan Manson (Wikimedia Commons, Creative Commons CC BY-SA 2.0)

Bronnen:
Jamie, G.A., S.M. Van Belleghem, B.G. Hogan, S. Hamama, C. Moya, J. Troscianko, M.C. Stoddard, R.M. Kilner & C.N. Spottiswoode, 2020. Multimodal mimicry of hosts in a radiation of parasitic finches. Evolution, 21 juli online. Doi: 10.1111/evo.14057
Sorenson, M.D., K.M. Sefc & R.B. Payne, 2003. Speciation by host switch in brood parasitic indigobirds. Nature 424: 928-931. Doi: 10.1038/nature01863

Tapdans

Baltsende blauwkopastrild trappelt tijdens sprongen

blauwkopastrild voert tapdans uit

Man en vrouw blauwkopastrild tonen hun verbintenis met zang en beweging. Met een hogesnelheidscamera bracht Nao Ota aan het licht dat daar tapdans in verborgen zit.

De complexe balts van de blauwkopastrild, een prachtvinksoort uit Oost Afrika, ziet er leuk uit. De vogel heeft een stukje nestmateriaal in de snavel, zingt en springt. Wat we niet zien is, dat hij bij elke sprong snel een aantal keer met de poten trappelt. Nao Ota maakte die ‘tapdans’ zichtbaar door de balts te filmen met een hogesnelheidscamera. Eerder filmde ze al vogels in het lab, maar nu heeft ze ook opnamen uit het veld.

De vogels leven in monogame paren. Mannetje en vrouwtje lijken op elkaar, maar hij heeft meer blauw in zijn verenkleed dan zij. Beide geslachten geven zang- en dansuitvoeringen.

Verbintenis

De blauwkopastrilds doen dat vooral als hun partner op hetzelfde takje zit, maar ze voeren geen duet uit. In tegenstelling tot mensen kunnen zij zelf het snelle tappen misschien wel waarnemen. Het getrappel is hoorbaar, had Ota al aangetoond, en waarschijnlijk voelen de vogels de trillingen die ontstaan in het takje waar ze op zitten.

Is er, naast het koppel, een andere soortgenoot aanwezig, dan zingen en dansen ze vaker. De vogel die de uitvoering geeft, draait zijn staart dan naar zijn partner toe. Dat lijkt te betekenen, dat de uitvoering op de partner is gericht en de verbintenis onderstreept.

Willy van Strien

Foto: Blauwkopastrild, Uraeginthus cyanocephalus, mannetje. Peter Steward (via Flickr. Creative Commons CC BY-NC 2.0)

Beluister de zang en bekijk de tapdans op YouTube

Bronnen:
Ota, N., 2020. Tap dancers in the wild: field observations of multimodal courtship displays in socially monogamous songbirds. The Science of Nature 107: 30. Doi: 10.1007/s00114-020-01686-x
Ota. N., M. Gahr & M. Soma, 2018. Couples showing off: Audience promotes both male and female multimodal courtship display in a songbird. Science Advances 4: eaat4779. Doi: 10.1126/sciadv.aat4779
Ota. N., M. Gahr & M. Soma, 2017. Songbird tap dancing produces non-vocal sounds. Bioacoustics 26: 161-168. Doi: 10.1080/09524622.2016.1231080
Ota. N., M. Gahr & M. Soma, 2015. Tap dancing birds: the multimodal mutual courtship display of males and females in a socially monogamous songbird. Scientific Reports 5: 16614. Doi: 10.1038/srep16614

Levensreddende versiering

Vogel pikt niet naar de spin, maar naar zijn webdecoratie

Spin Cyclosa monticola en zijn webdecoratie

Dankzij een opvallende decoratie in zijn web ontsnapt de spin Cyclosa monticola aan hongerige vogels, laten Nina Ma en collega’s zien. De vogels grijpen mis.

De spin Cyclosa monticola, die algemeen voorkomt in Oost Azië, maakt veel werk van zijn web. Het bestaat niet alleen uit kleverige draden, maar draagt ook een opvallende, rechtlijnige band van rommeltjes. Er zijn vervellingshuidjes, prooiresten, stukjes blad en steeltjes in verwerkt. Volgens Nina Ma en collega’s leidt deze versiering met afval roofvijanden af, met name vogels, zodat ze niet naar de spin pikken.

De spin zit midden in het web, de decoratieband strekt zich vanaf die plek naar twee kanten uit. De webeigenaar valt bijna niet op, want de kleur van het beestje komt overeen met de kleur van de decoratie. Vogels kunnen de kleuren niet van elkaar onderscheiden.

Schaartje

De onderzoekers vroegen zich af of Cyclosa monticola, een lekker hapje voor veel vogels, daardoor veiliger is. Om daar achter te komen lieten ze kippenkuikens los bij spinnenwebben, per kuiken één web. Sommige kuikens kregen een web met de bewoner erin; uit de helft van deze webben hadden de onderzoekers met een fijn schaartje de decoratie weggeknipt zonder het web te beschadigen. Andere kuikens kregen, ter vergelijking, ofwel een leeg web, ofwel een web met alleen een decoratie. De meeste kuikens pikten snel naar een web waarin iets (spin en/of decoratie) te zien was. De onderzoekers waren geïnteresseerd in hun eerste doelwit.

Spinnen die van hun webversiering waren beroofd, werden bijna altijd door het kuiken gepakt. Maar spinnen die hun decoratie hadden mogen behouden, ontsprongen meestal de dans. Het kuiken pikte dan niet naar de spin, maar naar de rommeltjes, en de spin liet zich snel vallen om te ontsnappen. De versiering zorgde inderdaad voor veiligheid.

Aantrekkelijker

Hoewel de spin niet opvalt in de afval-versiering, was die bescherming niet alleen te danken aan camouflage, beredeneren de onderzoekers. Want dan zouden de kuikens naar een willekeurige plek pikken en zou het risico voor de spin om gepakt te worden gelijk zijn aan zijn afmeting ten opzichte van die van de versiering. Maar de werkelijke pakkans was lager en onafhankelijk van de grootte van de decoratieband. Die is kennelijk aantrekkelijker voor vogels om naar te pikken en leidt hun aandacht weg van de spin.

De webdecoratie vormt dus een effectieve verdediging.

Nu is nog de vraag of prooi-insecten niet met een bocht om het bouwwerkje heen vliegen. De truc van een spinnenweb is immers dat insecten er in vliegen omdat ze de draden niet zien. Maar uit onderzoek aan een andere soort spin die zijn web versiert, blijkt dat insecten daar juist op af komen – en in het web blijven hangen. Misschien werkt de webdecoratie van Cyclosa monticola ook zo; dan zou hij een dubbele functie hebben.

Willy van Strien

Foto: web met Cyclosa monticola en versiering van afval. ©Shichang Zhang

Lees over de evolutie van het spinnenweb

Bronnen:
Ma, N., L. Yu, D. Gong, Z. Hua, H. Zeng, L. Chen, A. Mao, Z. Chen, R. Cai, Y. Ma, Z. Zhang, D. Li, J. Luo & S. Zhang, 2020. Detritus decorations as the extended phenotype deflect avian predator attack increasing fitness in an orb‐web spider. Functional Ecology, 16 juli online. Doi: 10.1111/1365-2435.13636
Tan. E.J., S.W.H. Seah, L-M.Y.L. Yap, P.M. Goh, W. Gan, F. Liu & D. Li, 2010. Why do orb-weaving spiders (Cyclosa ginnaga) decorate their webs with silk spirals and plant detritus? Animal Behaviour 79: 179-186. Doi: 10.1016/j.anbehav.2009.10.025

Antibacterieel smeersel

Hop-man verwent zijn partner als de eieren bruin zijn

hop-man brengt meer voedsel als vrouw de eieren bruin kleurt

Een broedende hop-vrouw smeert een donkere smurrie uit haar stuitklier op de eieren. Hoe bruiner de eieren worden, hoe ijveriger haar partner is. Want de kleur heeft betekenis voor hem, denken Silvia Díaz Lora en collega’s.

Toen de hop, een prachtige vogel, nog regelmatig in Oost- en Zuid-Nederland broedde, werd hij ook wel drekhaan genoemd; dat was voor 1925. Hij dankt de scheldnaam aan een donker gekleurd, stinkend goedje dat tijdens de broedtijd ontstaat in de dan sterk vergrote stuitklier van het vrouwtje. Zij smeert het spul met haar snavel uit over de eieren, zo was al bekend. De kleur die de eischalen daardoor krijgen, bepaalt mede hoeveel voedsel het mannetje haar brengt, schrijven Silvia Díaz Lora en collega’s nu.
Dat heeft te maken met de kans dat de jongen uitkomen. Zijn de vooruitzichten goed, dan zal hij veel in het broed willen investeren. Zo niet, dan spaart hij energie voor een volgende leg. De kleur van de eieren is een aanwijzing voor het verwachte succes.

In het broedseizoen vormen hoppen paren met een eigen territorium; ze broeden in boomholten. Beide ouders zorgen voor de jongen tot ze uitvliegen. Maar voordat de jongen er zijn moet er gebroed worden, en dat komt geheel voor rekening van de vrouwtjes. Zij verlaten het nest gedurende die periode niet, en ook in de eerste week dat er jongen zijn blijven zij binnen. Hun partners voorzien hen van voedsel.

Nuttige bacteriën

De stuitkliersubstantie die de vrouwtjes op hun eieren smeren, beschermt de embryo’s. Dat is te danken aan bacteriën die tijdens de broedperiode in de stuitklier leven; zij produceren stoffen die ziekteverwekkende bacteriën remmen. Als een ei met het spul is ingesmeerd, kunnen ziekteverwekkers niet door de eischaal dringen. Dat vergroot de kans dat de eieren uitkomen, en hoger de dichtheid aan nuttige bacteriën, hoe beter het resultaat.
De moeder smeert het antibacteriële spul op elk ei zodra het gelegd is en herhaalt dat tot het jong uitkomt. De eischalen hebben microscopisch kleine holten waar de stof goed aan hecht. Pas gelegde eieren zijn licht blauwgrijs, maar door de behandeling worden ze steeds donkerder en groenbruin.

Voor embryo’s van andere soorten vogels is er een extra beschermingslaag in het ei. Maar de hop doet het op deze, unieke manier.

Later zal de stuitklier van de jongen in het nest het bruine goedje ook aanmaken. De stof heeft namelijk nog een functie: de stank houdt roofvijanden op afstand. Buiten de broedtijd is de stuitklier van vrouwtjes en uitgevlogen jongen, net als die van mannetjes, klein. De bacteriën zijn dan verdwenen en de klier produceert een wit, kleurloos vet waarmee de vogels hun veren onderhouden.

Kleurverschil

Tussen hop-vrouwtjes is er verschil in de kleur van het smeersel dat ze op de eieren aanbrengen. En wat belangrijk is voor dit verhaal: dat verschil hangt samen met de hoeveelheid bacteriën die in de stuitklier aanwezig zijn. Zonder bacteriën is de substantie rood, met bacteriën bruin. Hoe bruiner de kleur, hoe hoger de bacteriedichtheid – en hoe sterker de antibacteriële werking van het smeersel.
Dat betekent dus: hoe bruiner de eieren, hoe beter de embryo’s zijn beschermd tegen infecties.

Hop-mannetjes die hun partner voedsel komen brengen, zien de kleur van de eieren. De onderzoekers wilden weten of ze hun inspanning daar op aanpassen. Aan de hand van video-opnamen bij een aantal nesten keken ze hoe vaak de man naar het nest kwam en wat hij aan prooi bij zich had. Ze maten de kleur van het legsel met een spectrometer en namen stuitklierinhoud van de vrouw af om de dichtheid van inwonende bacteriën te meten.

Bereidheid

Dat levert een aansprekend  resultaat op. Waren de eieren goed bruin, zo bleek, dan bracht de man zijn partner vaak voedsel terwijl zij zat te broeden. Waren de eieren meer roodachtig, dan werkte hij alleen zo hard als haar conditie goed was. Het lijkt er dus op dat mannetjes bereid zijn om veel in een legsel te investeren als dat er goed voor staat, omdat de moeder haar eieren met een krachtig antibacterieel smeersel kleurt of omdat ze zelf gezond is.
Waren de eieren eenmaal uitgekomen, dan hing vaders gedrag niet langer van de kleur van de eieren af. Waarschijnlijk zijn er in dat stadium andere factoren die zijn ijver bepalen, zoals het bedelgedrag van de kleintjes.

Rijkdom

Maar bewijs dat dit verhaal – naarmate eieren bruiner zijn zal een hop-vader harder werken – echt klopt, is er nog niet. Een alternatief scenario is dat een vader die meer voedsel voor zijn partner aandraagt domweg een rijker territorium heeft dan een vader die minder brengt. Dankzij het vele beschikbare voedsel is de moeder in betere conditie en kan zij in haar stuitklier een grotere populatie bacteriën onderhouden, die het smeersel goed bruin maken en de eieren een goede bescherming geven. Dan zou de kwaliteit van het territorium bepalen hoeveel voedsel de vader brengt en wat de kleur van de eieren in het nest wordt.

Om uit te maken hoe het zit, zouden de onderzoekers experimenten moeten doen waarbij ze de hop-eieren zelf donkerder kleuren en afwachten of mannetjes daarop reageren door harder te gaan werken. Nu lijkt het er op dat ze hun investering afstemmen op de kans dat de eieren uitkomen. Maar pas als zulke experimenten dat bevestigen, zou het zeker zijn.

Willy van Strien

Foto: Hop, Upupa epops. Imran Shah (Wikimedia Commons, Creative Commons CC BY-SA 2.0)

Bronnen:
Díaz Lora, S., T. Pérez-Contreras, M. Azcárate-García, M. Martínez-Bueno, J.J. Soler & M. Martín-Vivaldi, 2020.  Hoopoe Upupa epops male feeding effort is related to female cosmetic egg colouration. Journal of Avian Biology, 20 juni online. Doi: 10.1111/jav.02433
Martín-Vivaldi, M., J.J. Soler, J.M. Peralta-Sánchez, L. Arco, A.M. Martín-Platero, M. Marínez-Bueno, M. Ruiz-Rodríguez & E. Valdivia, 2014. Special structures of hoopoe eggshells enhance the adhesion of symbiont-carrying uropygial secretion that increase hatching success. Journal of Animal Ecology 83: 1289-130. Doi: 10.1111/1365-2656.12243
Soler, J.J., M. Martín-Vivaldi, J. M. Peralta-Sánchez, L. Arco & N. Juárez-García-Pelayo, 2014. Hoopoes color their eggs with antimicrobial uropygial secretions. Naturwissenschaften 101: 697-705. Doi: 10.1007/s00114-014-1201-3

Op haar donkere ogen

Guppy-vrouwtje ontkomt aan roofvis dankzij zwarte irissen

Guppy-vrouwtje maakt haar irissen zwart bij gevaar

Door de aandacht van een roofvis op haar ogen te vestigen en haar kop razendsnel weg te draaien als hij een uitval doet, weet een guppy-vrouwtje te ontsnappen. Robert Heathcote en collega’s beschrijven hiermee een nog niet eerder ontdekte strategie.

Als guppy’s een roofvis zien, gaan ze op hem af om uit te vissen of hij hongerig is, en dus gevaarlijk. Dan kan de kleur van hun irissen, rond de pupil, veranderen; normaal zijn de irissen zilverkleurig, maar dan worden ze vaak zwart. De ogen vallen daardoor meer op. Het lijkt niet slim om zo de aandacht van een vijand op de kop te richten, dus Robert Heathcote en collega’s vroegen zich af waarom de visjes hun ogen zwart kleuren. Maken ze hun vijand daarmee bang? Of leiden ze zijn aanval af? Maar hoe werkt dat dan?
Door een serie experimenten uit te voeren, vonden ze het antwoord: de kleurverandering maakt deel uit van een succesvolle ontsnappingsstrategie.

Wilde guppy’s, Poecilia reticulata, leven in het noordoosten van Zuid-Amerika. Een van hun roofvijanden is de cichlide Crenicichla alta, een roofvis die zijn slachtoffers vanuit een hinderlaag aanvalt.

Eerst stelden de onderzoekers wilde guppy’s bloot aan een goed lijkend model van deze roofvis in een aquarium en keken of zij hun ogen zwart maakten. Dat doen vooral grote exemplaren, zo werd duidelijk. Over het algemeen zijn dat vrouwtjes, die gemiddeld groter zijn dan mannetjes.

Uitval

De roofvis schrikt niet terug voor die donkere ogen. Dat bleek uit volgende experimenten, dit keer met levende roofvissen en modellen van guppy’s met zwarte of zilverkleurige irissen. De cichlide valt guppy’s met zwarte irissen even vaak aan als visjes die zilverkleurige hebben. Dus de eerste mogelijke verklaring valt af.
De onderzoekers gingen ook na waar de roofvis zijn aanval op richt als hij uitvalt naar zijn prooi. Als de irissen zilverkleurig zijn, mikt hij op het dikste punt van het lijf, zo bleek. Bij vissen met donkere ogen is de aanval meer naar voren gericht. Kleurverandering van de irissen lijkt dus een afleidingsstrategie. Maar de roofvis kan beide typen modellen, met zwarte en met zilverkleurige irissen, even makkelijk te pakken krijgen. Aan een donkere oogkleur op zichzelf heeft een guppy blijkbaar niets.

Matador

De kleurverandering helpt echter wel in combinatie met een vluchtmanoeuvre op het juiste moment, zo lieten de laatste proeven zien. Hierbij werden levende guppy’s met een levende cichlide in een bak gezet, maar ze waren van hem gescheiden door een doorzichtig kunststof scherm, zodat ze geen gevaar liepen. Uit de bewegingen van de vissen, die werden gefilmd met een hogesnelheidscamera, konden de onderzoekers voor elke aanval berekenen hoe groot de kans was dat de roofvis het slachtoffer te pakken zou hebben gekregen in het echt, zonder scherm.

Op het moment dat de roofvis een uitval doet, draait een guppy razendsnel een kwartslag rondom een denkbeeldige verticale as en schiet weg. De denkbeeldige as loopt door het dikste punt van het lichaam (nauwkeuriger gezegd: door het zwaartepunt). Dat is ongeveer de plek waar de cichlide zich op richt bij een slachtoffer met zilverkleurige, minder opvallende irissen. Dit deel van het lijf blijft tijdens de draaibeweging ongeveer op dezelfde plek. Als de roofvis zijn aanval daarop richt, is er een grote kans dat hij succes heeft, bleek uit de analyse.
De kop daarentegen komt bij de draaibeweging meteen van zijn plaats. Als de roofvis daar op mikt – zoals hij doet bij een prooi met zwarte irissen – dan grijpt hij meestal mis.

Door zijn ogen zwart te maken, verhoogt een guppy dus de kans om met een snelle ontwijkingsmanoeuvre te ontkomen. De onderzoekers vergelijken deze ontsnappingsstrategie – de aandacht van de vijand op een punt richten en dat vervolgens snel verplaatsen – met het gedrag van een stierenvechter, de matador met zijn rode lap. Het is een ontsnappingsstrategie die nog niet van dieren bekend was.

Alleen vrouwtjes

De strategie heeft alleen succes als er voldoende afstand zit tussen oog en dikste lichaamsdeel. Mannetjes zijn te klein. Zij hebben bovendien een opvallende zwarte vlek op hun lijf die zo groot is als een oog, wat het moeilijker maakt om de aandacht van de roofvis naar de kop te leiden. Voor mannetjes heeft het dus geen zin om hun ogen zwart te kleuren in nabijheid van een roofvis, integendeel: ze zouden alleen maar extra opvallen. Zij doen dat dan ook niet.
Maar vrouwtjes kunnen hun vijanden te slim af zijn door hun ogen extra te laten opvallen. De roofvis mikt op haar donkere ogen. En weg zijn die.

Willy van Strien

Foto: Guppy, Poecilia reticulata, vrouwtje met zilverkleurige iris. H. Krisp (Wikimedia Commons, Creative Commons, CC BY 3.0)

Bron:
Heathcote, R.J.P., J. Troscianko, S.K. Darden, L.C. Naisbett-Jones, P.R. Laker, A.M. Brown, I.W. Ramnarine, J. Walker & D.P., 2020. A matador-like predator diversion strategy driven by conspicuous coloration in guppies. Current Biology, 11 juni online. Doi: 10.1016/j.cub.2020.05.017

Dure verdediging

Lieveheersbeestje kan niet alle vijanden tegelijk aan

Veelkleurig Aziatisch lieveheersbeestje kan zich niet verdedigen tegen alle vijanden tegelijk

Als een lieveheersbeestje zich regelmatig moet verweren tegen roofvijanden, is het minder goed in staat om ziekteverwekkers en parasieten te weerstaan, schrijven Michal Knapp en collega’s.

Bedreigde lieveheersbeestjes proberen te voorkomen dat ze worden opgegeten door een gele, stinkende en bitter smakende vloeistof te laten lekken uit hun pootgewrichten. Dat ontneemt hongerige insecten, hagedissen, vogels of kleine zoogdieren de lust om toe te happen. De vloeistof is hemolymfe, de insectenvariant van bloed. Je krijgt het ook te zien als je een lieveheersbeestje een klein beetje pest.
Maar doe dat liever niet. Want het ‘reflexbloeden’ gaat ten koste van het vermogen om andere vijanden te bestrijden, namelijk ziekteverwekkers en parasieten, melden Michal Knapp en collega’s.
Zij deden onderzoek aan het veelkleurig Aziatisch lieveheersbeestje, Harmonia axyridis. Dat leefde oorspronkelijk in Oost Azië, is ingevoerd in Europa en Noord Amerika en komt nu ook voor in Zuid Amerika en Afrika.

Kostbaar bloed

Hemolymfe is een ‘duur’ middel om vijanden weg te jagen. Het bevat voedingsstoffen, en er zitten bloedcellen, eiwitten en andere verbindingen in waarmee lieveheersbeestjes ziekteverwekkers en parasieten uitschakelen. Zo beschikt het veelkleurig Aziatisch lieveheersbeestje onder meer over de stof harmonine, dat een sterke antimicrobiële werking heeft. Elke bloeding betekent een verlies van deze waardevolle bestanddelen.

Om te zien hoe dat verlies uitpakt, lokte Knapp twee keer per week een reflexbloeding bij lieveheersbeestjes uit, drie weken lang. Tegen zijn verwachting in, had dat geen gevolgen voor de overlevingskans van de kevers en verloren ze er geen gewicht door.
Ook liet hij pas uitgekomen vrouwtjes gedurende een maand dagelijks refexbloeden, en constateerde dat hun voortplantingsvermogen onaangetast bleef. Ze legden in hun eerste levensmaand evenveel eitjes als vrouwtjes die met rust gelaten werden. Wel begonnen ze een paar dagen later met eitjes leggen, vooral als ze veel hemolymfe verloren. Dat hoeft echter geen probleem te zijn, want de kevers blijven maandenlang leven.

Inleveren

Maar bloed uitscheiden, als verdediging tegen roofvijanden, gaat wel ten koste van het afweervermogen tegen andere vijanden, zo bleek. Het gehalte aan bloedcellen en eiwitten in hemolymfe daalde na bloedingen. Het gehalte aan afweerstoffen als harmonine is niet gemeten, maar ander onderzoek wijst erop dat ook dat zal zijn afgenomen.

Hemolymfe van lieveheersbeestjes die gebloed hadden, bleek dan ook minder goed in staat te zijn om bacteriën te remmen. Waarschijnlijk hebben deze lieveheersbeestjes ook minder weerstand tegen parasieten, want daarbij spelen bloedcellen een rol. Maar dat is niet onderzocht.

Lieveheersbeestjes kunnen bestanddelen van de hemolymfe succesvol inzetten tegen alle typen vijanden – maar ze kunnen die dus niet allemaal tegelijk met volle kracht bestrijden. Als ze veelvuldig met hongerige belagers te maken hebben, moeten ze inleveren op hun weerstand tegen ziekteverwekkers en parasieten.

Willy van Strien

Foto: Veelkleurig Aziatisch lieveheersbeestje, Harmonia axyridis. Timku (via Flickr, Creative Commons CC BY-NC-SA 2.0)

Bron:
Knapp. M., M. Řeřicha & D. Židlická, 2020. Physiological costs of chemical defence: repeated reflex bleeding weakens the immune system and postpones reproduction in a ladybird beetle. Scientific Reports 10: 9266. Doi: 10.1038/s41598-020-66157-9

Geduld oefenen

Slang en kikker wachten tot de ander in actie komt

slang moet niet te snel aanvallen

Als slang en kikker elkaar ontmoeten, begint een uithoudingsspel. Degene die als eerste beweegt, neemt een risico, laten Nozomi Nishiumi en Akira Mori zien. Komt de slang in actie, dan ziet hij zijn prooi ontsnappen. Springt de kikker weg, dan wordt hij gegrepen.

kikker moet niet te snel wegspringenTerwijl de slang langzaam dichterbij komt glijden, blijft de kikker roerloos zitten. Ziet die kikker het gevaar niet? Of kan hij niet vluchten omdat hij bevroren is van angst? Geen van de twee, schrijven Nozomi Nishiumi en Akira Mori. Zo lang mogelijk blijven zitten is de beste strategie.
De biologen onderzochten in Japan hoe ontmoetingen verlopen tussen de toornslang Elaphe quadrivirgata en een van zijn prooien, de groene kikker Pelophylax nigromaculatus. De spanning loopt op, zo bleek in confrontatie-experimenten, omdat geen van beide dieren snel actie onderneemt. En daar hebben ze een goede reden voor.

Onderschept

De kikker zou natuurlijk kunnen vluchten door weg te springen als de slang dichterbij komt. Maar dan is hij in het nadeel. Als hij zich namelijk eenmaal heeft afgezet, kan hij zijn snelheid en richting niet meer veranderen. De slang zal onmiddellijk reageren en er waarschijnlijk in slagen om de kikker in zijn sprong te onderscheppen. De kikker kan dus maar het beste roerloos blijven zitten.
Maar ook de naderende slang moet geduld oefenen en geen uitval naar de kikker doen. Want als zijn kop eenmaal naar voren schiet, kan hij niet meer bijsturen. De kikker kan de aanval ontwijken door weg te springen, en de kans is groot dat hem dat lukt. De slang kan dan nog een poging doen om de kikker te grijpen, maar hij verliest tijd doordat hij eerst weer in de juiste positie moet gaan liggen.

En dus wachten beide partijen op initiatief van de ander. Wie dat als eerste opgeeft, neemt risico. Soms is het de kikker die als eerste tot actie overgaat en springt – met een grote kans dat hij gegrepen wordt. Andere keren gaat de slang opeens tot de aanval over – en zal de kikker waarschijnlijk ontkomen.

Kansloos

Maar als beide partijen dat volhouden, moet er uiteindelijk toch iets gebeuren. Op een goed moment moeten ze omschakelen van afwachten naar actie ondernemen. Als de slang de kikker tot op ongeveer zes centimeter is genaderd, kan die niet meer ontsnappen. De slang kan dan succesvol toeslaan. De kikker kan daar beter niet op wachten: net voordat de slang gevaarlijk dichtbij is en zal aanvallen, moet hij wegspringen. Dat kan verkeerd voor hem aflopen, maar ontsnapping is dan tenminste nog niet uitgesloten.

Het is een spel van geduld, maar ook een spel op leven en dood. In die zin zijn de proeven, waarin slang en kikker bij elkaar worden gezet, wat wreed, omdat sommige kikkers worden opgegeten. Maar, zo schrijven de onderzoekers in een ethische verantwoording, in de natuur is dit dagelijkse praktijk.

Willy van Strien

Foto’s:
Groot: Elaphe quadrivirgata. Ʃ64 (Wikimedia Commons, Creative Commons CC BY 3.0)
Klein: Pelophylax nigromaculatus. Alpsdake (Wikimedia Commons, Creative Commons, CC BY-SA 3.0; gespiegeld)

Bron:
Nishiumi, N. & A. Mori, 2020. A game of patience between predator and prey: waiting for opponent’s action determines successful capture or escape. Canadian Journal of Zoology 98: 351-357. Doi: 10.1139/cjz-2019-0164

Zandstrooier

Zeeschildpad maakt valse nesten op het strand

zeeschildpad maakt valse nesten

De eieren van een zeeschildpad, begraven op een zandstrand, zijn een smakelijke hap voor verschillende dieren. Schildpadmoeders brengen die vijanden in de war met een serie loknesten, denken Thomas Burns en collega’s.

Eieren leggen is een hele onderneming voor een zeeschildpad-vrouw. Vanuit zee hobbelt ze een zandstrand op, zoekt een geschikte plek, graaft een kuil, legt er tientallen eieren in en gooit de boel dicht. Je zou denken dat ze daarna weer zo snel mogelijk in zee duikt, waar ze zich makkelijker beweegt en veiliger is.
Maar dat doet ze nou net niet, schrijven Thomas Burns en collega’s. Ze strooit eerst nog zand rond de dichtgegooide nestholte. En dan begint ze een kronkelpad af te leggen over een groot gebied, steeds verder van het nest af, waarbij ze van tijd tot tijd stopt om nog eens zand rond te strooien. Pas als ze dat een op een aantal plekken heeft gedaan, verlaat ze het strand. Waarom die extra inspanning?

Smakelijk

Zeeschildpadden leggen hun eieren op tropische en subtropische stranden wereldwijd; ze kijken daarna niet meer naar hun legsel om. In het warme zand ontwikkelen de eieren zich, de jonge schildpadjes graven zich uit en kruipen naar zee. Het enige dat een moeder voor haar kroost kan doen, is zorgen dat ze de plaats van het nest, waar ze gegraven heeft, niet aan roofvijanden verraadt. De smakelijk eieren zijn namelijk in trek bij verschillende dieren, onder meer meeuwen, vossen, wasberen en wilde varkens.
Biologen dachten dat zeeschildpadden zand rond hun nest strooien om dat te vermommen of te camoufleren, zodat het niet opvalt. Maar dat kan niet kloppen, beargumenteren Burns en collega’s nadat ze grondig het gedrag bestudeerden van lederschildpad (Dermochelys coriacea) en ‘havikssnavel-zeeschildpad’ (Eretmochelys imbricata, hawksbill sea turtle in het Engels, geen Nederlandse naam). Want waarom strooien zeeschildpadden dan ook zand op stopplaatsen die ver van het nest af liggen?

Grote inspanning

De onderzoekers, die werkten op de eilanden Trinidad en Tobago, wijzen erop dat vrouwelijke zeeschildpadden zich volgens een vast patroon gedragen totdat ze klaar zijn met het nest. Daarna worden hun bewegingen onvoorspelbaar. Ze lopen ze een volstrekt willekeurige route over het strand, en nemen bij elke stopplaats een nieuwe richting.
Het onderzoek laat bovendien zien dat het zandstrooien een tijdrovende en vermoeiende bezigheid is. De havikssnavel steekt er evenveel energie in als in het uitgraven en dichtgooien van het nest, en voor de lederschildpad is het zelfs de meest inspannende bezigheid. De havikssnavel strooit vaak zand op meer dan tien plaatsen, de lederschildpad stopt soms ruim twintig keer. Ondanks de grote inspanning houden de schildpadden vol: van de laatste stopplaats maken ze even veel werk als van de eerste.

De conclusie van de onderzoekers: de zeeschildpadden maken een serie valse nesten. Een vijand die eieren zoekt zal daardoor meestal tevergeefs graven en veel tijd kwijt zijn. Echte nesten worden daardoor minder makkelijk gevonden, en zijn dus veiliger.

Willy van Strien

Foto: Eretmochelys imbricata. Gerwin Sturm (Wikimedia Commons, Creative Commons CC BY-SA 2.0)

Bronnen:
Burns, T.J., R.R. Thomson, R.A. McLaren, J. Rawlinson, E. McMillan, H. Davidson & M.W. Kennedy, 2020. Buried treasure—marine turtles do not ‘disguise’ or ‘camouflage’ their nests but avoid them and create a decoy trail. Royal Society Open Science 7: 200327. Doi: 10.1098/rsos.200327
Burns, T.J., H. Davidson & M.W. Kennedy, 2016. Large-scale investment in the excavation and ‘camouflaging’ phases by nesting leatherback turtles (Dermochelys coriacea). Canadian Journal of Zoology. Doi: 10.1139/cjz-2015-0240

Meeroepen voor de veiligheid

Mannetje boomkikker Smilisca sila is liever geen voorganger

mannetjes Smilisca sila roepen bijna tegelijkertijd

Zo gauw één mannetje van de boomkikker Smilisca sila roept, vallen andere mannetjes in de buurt vrijwel gelijktijdig in. Na een korte periode van herrie is het daarna weer lange tijd stil. Henry Legett en collega’s vonden een verklaring voor dit patroon.

Mannetjes van de boomkikker Smilisca sila staan voor een lastig dilemma. De kikker leeft in Midden-Amerika. Om zich voort te kunnen planten, moeten mannetjes een vrouwtje lokken door te roepen en dat doen ze in de avond, vanaf een plekje langs of boven een beek of kreek. Maar daarmee verraden ze hun aanwezigheid niet alleen aan vrouwtjes, maar ook aan hun natuurlijke vijanden, de franjelipvleermuis (Trachops cirrhosus) en muggen. De vijanden gaan op het geluid af.
Volgens Henry Legett en collega’s beperken de kikkermannetjes het risico door een gehoorsillusie te creëren voor hun vijanden.

Die illusie ontstaat door de manier waarop dieren, inclusief wijzelf, geluid verwerken. Als er met een korte tussentijd (het gaat om milliseconden) twee of meer identieke geluiden gemaakt worden door geluidsbronnen die dicht bij elkaar staan, horen we dat als één geluid. En dat is afkomstig van de bron die het geluid als eerste uitte. Zo negeren we weerkaatsingen die ontstaan in een gemeubileerde kamer of een bos, en nemen we geluiden helder waar. De voorrang die het eerste geluid krijgt heet het precedence effect.

Navolgers

franjelipvleermuis is gevoelig voor gehoorsillusieDankzij dit effect kunnen Smilisca sila-mannetjes die vrijwel gelijktijdig meeroepen met een ander, zich verstoppen voor de oren van hun vijanden. En dat werkt aardig, blijkt uit playbackexperimenten van de onderzoekers. Daarbij gebruikten ze twee speakers die vrijwel gelijktijdig de roep van een mannetje lieten horen; afwisselend was de ene of de andere speaker leidend. Ze keken achtereenvolgens hoe vleermuizen, muggen en kikkervrouwtjes reageerden.

Een mannetje dat een ander meteen volgt in zijn roep, loopt een wat kleiner risico dat een vleermuis hem pakt en trekt minder muggen aan dan de voorganger, maakten ze uit de resultaten op.
Navolging loont dus. Althans: voor zover het gaat om veiligheid. Maar hoe zit het met de voortplanting? Als ook vrouwtjes de navolgers moeilijker vinden, schieten die weinig op met de auditieve verstoppartij.

Maar dat blijkt mee te vallen. Het precedence effect is sterk bij andere kikkersoorten, zoals de tungarakikker (Engystomops pustulosus); die leeft in hetzelfde gebied en mannetjes roepen ook ’s nachts, maar niet gelijktijdig. Vergeleken met tungarakikkervrouwtjes is het effect bij vrouwtjes Smilisca sila beperkt. Ze kiezen minder vaak voor navolgers dan voor voorgangers, maar het verschil is klein. Ook navolgers krijgen damesbezoek.

Stilte

Rest de vraag waarom een boomkikkermannetje als eerste begint met roepen. Als voorganger heeft hij immers weinig extra aantrekkingskracht op vrouwtjes, maar loopt hij wel een grotere kans om opgegeten te worden.
Anderzijds: iemand moet het doen. Als alle mannetjes zouden blijven zwijgen, gebeurt er niets. Maar de onwil van mannetjes om de eerste te zijn verklaart wel dat er lange periode van stilte zijn, slechts af en toe onderbroken door een korte uitbarsting van geroep.

Willy van Strien

Foto’s:
Groot: Boomkikker Smilisca sila, Brian Gratwicke (Wikimedia Commons, Creative Commons CC BY 2.0)
Klein: Franjelipvleermuis, Karin Schneeberger alias Felineora (Wikimedia Commons, Creative Commons CC BY 3.0)

Bronnen:
Legett, H.D., C.T. Hemingway & X.E. Bernal, 2020. Prey exploits the auditory illusions of eavesdropping predators. The American Naturalist 195: 927-933. Doi: 10.1086/707719
Tuttle, M.D. & M.J. Ryan, 1982. The role of synchronized calling, ambient light, and ambient noise, in anti-bat-predator behavior of a treefrog. Behavioral Ecology and Sociobiology 11: 125-131. Doi: 10.1007/BF00300101

« Oudere berichten Nieuwere berichten »

© 2025 Het was zo eenvoudig begonnen

Thema gemaakt door Anders NorenBoven ↑